Замысловатые очертания, которые с самого начала принимало Церковное Государство, объяснялись тем фактом, что это были регионы, в которых население центральной Италии до последнего защищалось от лангобардов. Двумя основными регионами были страна вокруг Равенны – экзархат, где экзарх являлся центром противостояния, и Римский дукат, охватывавший земли римской Тосканы, к северу от Тибра, а к югу – Кампанию, вплоть до реки Гарильяно; и здесь душой противостояния был сам Папа. Кроме того, наибольшие усилия были приложены, насколько это вообще было возможно, для сохранения контроля над регионами, в которые происходило вторжение, и сообщения вместе с ними с заапеннинским территориями. Отсюда проистекала значимость Пентаполиса (Римини, Песаро, Фано, Синигалья, Анкона) и Перуджи. Если бы эта стратегическая связь была прервана, очевидно, что Рим и Равенна сами не смогли бы удерживаться сколь-нибудь продолжительное время. Лангобарды также осознавали это. Та же узкая полоска земли фактически прерывала связь между герцогствами Сполето и Беневенто и большей частью королевских территорий на севере, и потому именно против нее с двадцатых годов восьмого столетия лангобарды с неуклонно возраставшим натиском предпринимали свои нападения. Поначалу Папам удавалось раз за разом отвоевывать у них захватываемые ими территории. В 728 году лангобардский король Лиутпранд взял крепость Сутри, контролировавшую магистральную дорогу у Непета, по пути в Перуджу. Однако Лиутпранд, уступив просьбам Папы Григория II, вернул Сутри “как дар благословенным Апостолам Петру и Павлу”.

Это выражение, содержащееся в “Liber Pontificalis”, ошибочно истолковывалось как означающее, будто этот дар положил начало признанию Церковного Государства. Это неверно, поскольку Папы продолжали признавать имперское правительство, и греческие чиновники присутствовали в Риме еще некоторое время спустя. Тем не менее, справедливо, что здесь мы впервые встречаем комплекс идей, на которых впоследствии будет построено Церковное Государство. Папа просил лангобардов вернуть Сутри ради Князей Апостолов и угрожал карой со стороны этих святых покровителей. Набожный Лиутпранд, несомненно, уступил этим просьбам, однако сделал это без всякой мысли о греках. Он возвратил Сутри Петру и Павлу, потому что не хотел подвергнуться их каре; а что Папа будет делать с крепостью в дальнейшем, для него не имело значения.

Уверенность в том, что Римская территория (вначале в более узком, а затем и в широком смысле) защищена Князьями Апостолов, становилась всё более и более крепкой. В 738 году лангобардский герцог Трансамунд Сполетский занял крепость Галлезе, охранявшую путь в Перуджу на север от Непета. Григорий III убедил герцога вернуть крепость, заплатив ему значительную сумму денег. Папа также искал затем союза с Трансамундом, чтобы защититься от Лиутпранда. Однако Лиутпранд завоевал Сполето, осадил Рим, опустошил Римский дукат и захватил четыре важные приграничные крепости (Блеру, Орте, Бомарцо и Амелию), прервав тем самым сообщение между Перуджей и Равенной. В этих сложных обстоятельствах Папа впервые в 739 году обратился за помощью к могущественному Франкскому королевству, под покровительством которого Бонифаций начал свой успешный миссионерский труд в Германии. Папа, при несомненном согласии греческого наместника (dux), направил посольство к Карлу Мартелу, “могущественному майордому” франкской монархии и военачальнику франков в знаменитой Турской битве, и призвал его защитить гробницу Апостола. Карл Мартел ответил на посольство и принял дары, но не пожелал предоставить помощь против лангобардов, которые помогли ему в борьбе с сарацинами. В связи с этим преемник Григория III Захария (последний грек, занимавший папский престол) изменил линию поведения по отношению к лангобардам. Он заключил союз с Лиутпрандом против Трансамунда и в 741 году получил назад четыре крепости. Захария добился этого, нанеся личный визит в лагерь короля у Терни. Лиутпранд возвратил также некоторое количество вотчин, захваченных лангобардами, и даже заключил с Папой двадцатилетний мир. Дукат получил, таким образом, передышку от нападений лангобардов. Лангобарды же напали на Равенну, которой они уже владели в 731-735 гг. У экзарха не оставалось другого выхода, как искать помощи у Папы. Лиутпранд, по сути, позволил Захарии убедить себя вернуть большую часть своих завоеваний. Немаловажно то, что также и эти регионы некогда стали обязаны своим спасением Папе. После смерти Лиутпранда в 744 году Захария лишь на недолгое время смог отсрочить катастрофу. Когда лангобардский король Рахис осадил Перуджу в 749 году, Захария сумел так воздействовать на его совесть, что тот снял осаду. Однако в результате Рахис был свергнут и ушел в монастырь, а его брат Аистульф, занявший его место, немедленно продемонстрировал своими действиями, что не собирается продолжать его курс.

В 751 году Аистульф завоевал Равенну и тем самым решил долго отсрочиваемую участь экзархата и Пентаполиса. Когда же Аистульф, державший также и Сполето под своим непосредственным влиянием, обратил свои помыслы к Римскому дукату, казалось, что и тому также не суждено долго удержаться. Византия не могла послать никакого войска, и император Константин V Копроним, в ответ на повторяющиеся просьбы о помощи, посылаемые новым Папой, Стефаном II (или III, поскольку предыдущий Папа, также Стефан, умер через четыре дня после своего избрания и, как правило, отсутствует в списке Понтификов), мог только дать совет действовать в соответствии с древней политикой Византии – натравить на лангобардов какие-либо другие германские племена. Одни лишь франки были в состоянии принудить лангобардов заключить мир, и только они имели тесные отношения с Папой. Действительно, Карл Мартел в схожей ситуации ответил отказом на просьбу Григория III; однако за это время отношения между франкскими правителями и Папами стали гораздо более близкими.

Лишь недавно, в 751 году, Папа Захария, при вступлении на трон Пипина, произнес слово, которое устранило всякие сомнения относительно каролингского майордома. Поэтому не было лишено оснований ожидание активного проявления ответной благодарности теперь, когда Рим подвергся жестокому натиску Аистульфа. В связи с этим, Стефан II тайно направил Пипину письмо с паломниками, испрашивая его помощи в борьбе с Аистульфом и прося о переговорах. Пипин в ответ направил Дроктеганга, аббата Жюмьежа, для переговоров с Папой, а чуть позже – герцога Очара и епископа Меца Хроденганга, чтобы они сопроводили Папу во Франкское королевство. Никогда до этого ни один Папа не пересекал Альпы. Когда Папа уже готовился к путешествию, из Константинополя прибыл курьер, доставивший Папе повеление императора вновь вступить в переговоры с Аистульфом, чтобы попытаться убедить его вернуть свои завовевания. Стефан взял с собой императорского курьера, некоторых высокопоставленных лиц Римской Церкви и членов аристократических семей, принадлежавших к римской милиции, и отправился сначала к Аистульфу. В 753 году Папа покинул Рим. Аистульф при встрече с Папой в Павии отказался начинать переговоры и даже не стал слушать о возврате своих завоеваний. Лишь с большим трудом Стефану удалось, наконец, уговорить лангобардского короля не препятствовать ему в путешествии во Франкское королевство.