Св. Агапит был архидиаконом римской церкви, когда 14 мая 535 года он был избран преемником папы Иоанна II на кафедру св. Петра. В молодости он принадлежал к клиру церкви Святых Иоанна и Павла, в которой служил его отец, священник Гордиан. Его семья принадлежала к римской аристократии и владела дворцом, впоследствии превращенным Агапитом в библиотеку; над входом в которую сохранилась следующая надпись:
«Здесь в стройном порядке царствует чтимое воинство Святых Отцов, открывающих сокровенный смысл божественного закона. Между ними по справедливости председательствует первосвященник Агапит, трудами коего открыто роскошное убежище для сих святоотеческих творений. Будучи все одинаково полны благочестия, они свидетельствуют о едином священном их труде; различаясь по слогу, они выражают одну и ту же веру».
Это служит доказательством, что в ту эпоху варварских вторжений Агапит уже возвышался над своими современниками и положил начало тому делу спасения умственных сокровищ, которое среди крушения римской цивилизации продолжали потом католические монастыри.
Первым его действием в сане Папы был акт примирения. В 530 году часть римского клира выбрала папой Диоскора против Бонифация II. Диоскор вскоре после своего избрания умер и 60 священников его партии подписали акт, предающий его анафеме. Но так как некоторые члены римского клира остались верными его памяти, то Агапит, чтобы помирить обе партии, предал сожжению документы, в которых анафематствовался Диоскор.
Первые письма Агапита относятся к делу Контумелиоза, епископа Галльской епархии. Будучи осужден и низложен Марсельским собором, состоявшимся под председательством Св. Кесария Арелатского, в 533 году, он апеллировал на решение собора к Папе. Папа решил, что другой состав судей, им избранных, возобновит следствие по этому делу, а Контумелиоз воздержится в это время от управления своей епархией.
Весь тон письма Папы свидетельствует о нем, как о милостивом и справедливом судье, избегающем предрешать достоверность обвинений. Исход этого дела нам не известен.
В 535 году африканские епископы составили совещание в Карфагене; два епископа и диакон были посланы в Рим, чтобы получить от Папы разрешение нескольких важных вопросов. Агапит их принял и в письме от 9 сентября 535 года он разрешил вопросы, представленные суду апостольского престола: обращенный из арианства, но крещеный в нем, не может получить церковной должности; священники, обращенные из арианства, могут быть приняты в общение исключительно в качестве мирян, но должны существовать на счет Церкви. Папа присоединил к своему письму сборник канонов, который, к несчастию, теперь утрачен.
Византийский император Юстиниан, со своей стороны, послал Агапиту письмо с поздравлением по случаю восшествия его на престол св. Петра. Он одновременно просил Папу оказать снисхождение к обращенным из арианства и пересмотреть вновь дело епископа Стефана Ларисского, который, будучи низложен патриархом Константинопольским Епифанием, апеллировал на этот приговор к папе Бонифацию II, говоря в своем апелляционном письме : «никакое церковное распоряжение не может превзойти власти, переданной Вам нашим Спасителем и Пастырем» (Mansi VIII, 741—746).
Там же упоминалось о деле епископа Ахилла, неканонично хиротонисованного тем же патриархом. Таким образом, православный император во всех важных делах относился к Папе Римскому, а не к преемнику Епифания. В своем ответе Агапит поздравляет императора по поводу оказанной им ревности к «увеличению числа кафоликов» и благочестия, благодаря которому, одновременно с расширением границ империи, повсюду насаждалось Царство Божие. Он прибавляет, что обращенные ариане не должны быть оставляемы на занимаемых ими местах, и что дело Стефана и Ахилла будет исследовано легатами первосвященника.
Около того же времени экзарх константинопольских монахов Марианн и архимандриты всех монастырей писали Папе, осведомляя его об опасности для православной веры от константинопольского патриарха Анфима. (Mansi, VIII, 906). Этот последний был переведен с кафедры Трапезонда на Константинопольскую в 535 году, благодаря протекции императрицы Феодоры, ревностной монофизитки. Сделавшись патриархом царственного города, Анфим перестал скрывать свою враждебность к православному учению Кафолической Церкви. Побуждаемый главой ереси, Севером Антиохийским, и Феодорой, содержащей в своем дворце 500 монахов-монофизитов, уверенный в безнаказанности со стороны Юстиниана, трепетавшего перед своей супругой и боявшегося строгостью отшатнуть от себя имперские области, приверженные к ереси. Анфим, пользуясь поддержкой
влиятельных при дворе людей, заставил признать себя и свое учение иерусалимского патриарха Петра; Феодосий Александрийский был также монофизитом и с ним все восточные патриархи, кроме Ефрема Антиохийского, который в феврале 536 года также предостерегал Папу против учения Анфима.
Опасность была велика. Поэтому, когда готский король Теодат, владевший Италией, поручил Агапиту поехать в Константинополь, чтобы отговорить императора Юстиниана предпринимать поход с целью присоединения Италии к Восточной Империи, Агапит поспешил принять это поручение, так как он «в действительности имел в виду обличить монофизитскую ересь».
Он приехал в Константинополь в конце февраля 536 года, на пути же, по свидетельству св. Григория Двоеслова, исцелил немого и хромого. Юстиниан был тогда во всей своей славе: в то время строился Софийский собор (532—537); он торжественно встретил бедного Римского
Папу, который был до того лишен всяких земных благ, что принужден был заложить священные сосуды, чтобы покрыть издержки путешествия, но от своих воинственных видов на Италию император не согласился отказаться, так как он зашел уже слишком далеко, чтобы отступать.
Завершив свою политическую миссию, Агапит занялся религиозным делом. Несмотря на обещания и угрозы Феодоры, он отказался принять в общение патриарха Анфима. Под влиянием жены, Юстиниан грозил Папе ссылкой; но последний бесстрашно отвечал: «Хотя я и грешник, но хотел видеть императора Юстиниана, а нашел Диоклетиана». И он прибавляет: «Расспросите Анфима, признает ли он два естества во Христе». В присутствии императора Папа его допрашивал, но не мог от него добиться ни одного слова осуждения монофизитам. Тогда император убедился и согласился на низложение Анфима Папой. Агапит дал ему отсрочку, чтобы он мог письменно изложить свое православие и вернуться на свою Трапезундскую кафедру, оставленную им, вопреки канонам. Епископы Палестины и других восточных стран присоединились к константинопольским монахам в их просьбе, обращенной к Папе, чтобы очистить Церковь от присутствия Анфима (Mansi VIII, 896—912), а так как последний упорствовал в своем заблуждении, то был низложен, и св. Агапит, в согласии с императором и народом, назначил вместо него на патриарший престол священника Менна, которого он рукоположил 13 марта 536 года. Затем он написал иерусалимскому патриарху Петру и его епископам о происшедшем в Константинополе: как он низложил Анфима, «недостойного носить имя кафолического священника»; он удивляется, что Петр ему не сообщил о неканоничном избрании Анфима на патриарший престол и упрекает его
в том же самом заблуждении; он добавляет о своей надежде, что в Палестине не примут никого из осужденных папой. (Mansi VIII, 921—924).
Чтобы закончить дело, Папа потребовал от Юстиниана подписать исповедание веры, согласное с православным учением Кафолической Церкви.
Император согласился на формулу, предложенную несколько лет назад (514—523) папой Ормиздой восточным епископам для уничтожения схизмы Акакия; они в числе 2500 человек подписали ее; также подписали ее константинопольские патриархи Иоанн, Епифаний, Менна и император Юстиниан. В ней сказано: «Первое условие спасения — содержать в чистоте веры и отнюдь не отступать от учения Святых Отцов; так как невозможно не принимать во внимание изречения Господа Нашего Иисуса Христа, сказавшего: «Ты еси Петр, и на сем камени созижду Церковь Мою», слова эти подтверждаются фактами, которые доказывают, что кафолическая вера всегда оставалась на Апостольском Престоле незапятнанной. Поэтому, не желая отделяться от его (Престола) упования и веры и оставаясь верными святоотеческому учению, мы анафематствуем все ереси...» Следует список ересеначальников от Нестория до Петра Антиохийского. «Мы принимаем и одобряем вселенские послания блаженнго папы Льва, которые писаны о вер христианской, следуем во всем за Апостольским Престолом и учим всему, чему учит он. Вот почему я (каждый из подписавшихся) надеюсь быть достойным остаться с вами в том общении, которое преподается Апостольским Престолом, и в котором заключается всецелая, истинная и совершенная непоколебимость веры христианской, и обещаюсь не произносить во время совершения таинств имен тех, кто лишен общения с Кафолической Церковью, то есть тех кто не находится в согласии с Апостольским Престолом» (Mansi, VIII, 407).
Несколько месяцев спустя, Менна восклицал при всем соборе: «Мы следуем за Апостольским Престолом и повинуемся ему; кого он принимает в общение, принимаем и мы; кого осуждает он, осуждаем и мы» (М. VIII, 969). Впрочем Юстиниан, несмотря на свои заблуждения,
внушенные особенно желанием согласить между собою все политические партии обширной его империи, был всегда пламенным защитником первенства Римского Папы. В указе 533 года он говорит, что все вопросы, относящиеся к духовной области, должны быть сообщаемы иерарху древнего Рима «как главе всех святых священников Божиих», тем более, что
Римская церковь своими православными определениями всегда пресекала ереси, восстающие на Восток. В том же году он дает отчет в своей вере перед Папой Иоанном II «главой всех церквей», также как и прежде, в 536 году, перед папой Агапитом. В законе, изданном в 535 году, он называет Рим «источником священства» и «высокочтимым седалищем верховного апостола Петра», после того как в начале этого документа было сказано: «нет никого, кто сомневался бы, что средоточие верховного первосвященства находится в Риме».
Такова была вера Православного Востока: восточные монахи, епископы, императоры и патриархи, оставшиеся верными кафолическому преданию и постоянно прибегающие к Святейшему Престолу, всенародно выразили эту веру, одобрив низложение Анфима и назначение Менны.
Агапит мог бы быть счастлив, видя плоды своего путешествия, но Бог не дал ему насладиться своим успехом в делах религиозных и отозвал его к Себе 22 апреля 536 года. Константинополь устроил ему пышные похороны, а впоследствии священные останки его были перенесены в оловянном гробу в Рим и положены в соборе св. Петра. В латинском обряде Церковь празднует его память 20 сентября, в день перенесения его мощей, а в восточном, греко-славянском обряде 17 апреля.
Монофизиты увидали в его неожиданной смерти наказание, посланное Богом тому, кого они обвиняли в желании из гордости и честолюбия властвовать во Вселенской Церкви, между тем как благочестивые православные причислили его к лику святых за то именно, что, оставаясь верным своему долгу верховного пастыря, он умел своим вмешательством в дело веры на Востоке сохранить правой и неповрежденной исповедуемую Римской Церковью веру Петра.